Basidiomycetes. Royas y carbones

Características generales

El grupo de los teliomycetes está formado por hongos parásitos de plantas comúnmente denominados royas y carbones, caracterizados por la producción de esporas de resistencia, con una pared gruesa, llamadas teliosporas. Es en estas esporas donde ocurre la cariogamia y su germinación origina un promicelio o tubo germinativo al cual migra ese nucleo diploide. Tras la meioisis se forman las basidiosporas, haploides, ya sea directamente sobre el promicelio o en el ápice de pequeñas evaginaciones que surgen de él. Estas basidiosporas germinan originando o bien hifas que producen otros tipos de esporas indirectas o bien conidios. No forman por tanto cuerpos fructíferos o basidiomas. Los poros septales son casi siempre simples, siendo muy raro la presencia de doliporos con parentosomas perforados, típicos del resto de basidiomycetes.

Uredinales. Las royas

Los Pucciniales (Uredinales) o royas son quizás los hongos más importantes por su interés económico, ya que las casi 4.000 especies que forman el grupo son todas parásitas de plantas y por tanto la causa de grandes pérdidas en cultivos. Es necesario mencionar la roya de los cereales (Puccinia graminis), una especie cosmopolita que invade cultivos de cereales echándolos a perder; los romanos incluso tenían una deidad, Robigus, el Dios protector de los cultivos, al que propiciaban el 25 de abril en una fiesta, la Robigalia, con el fin de evitar que enviara las temidas royas sobre los cultivos en esas fechas tan cercanas a la recolección.

Cuando la espora de una roya alcanza la superficie de una planta susceptible de ser parasitada, ocurren una serie de fenómenos que conllevan la penetración e instalación del micelio del hongo dentro de la planta. Una vez en el interior, el micelio crece entre las células y para obtener su alimento desarrolla unoas estructuras llamadas haustorios. Cuando una hifa intercelular se encuentra con una célula su porción terminal se delimita mediante un septo; de esta célula terminal, o célula madre del haustorio, se forma un botón de perforacion que perfora la célula de la planta arrastrando su membrana plasmática, a la vez que el botón comienza a hincharse; en ningún momento se rompe la membrana de la célula de la planta, si no que haustorio y célula permanecen separados por una pequeña región delgada conocida como vaina.

El ciclo de vida de los Uredinales

El ciclo de vida de las royas es una serie de sucesos muy variable y compleja. Todas las royas, excepto las denonimadas imperfectas, producen teliosporas, ya que se considera a la teliospora la fase perfecta al ser en la que se producen los fenómenos de cariogamia y meiosis; además de las teliosporas, las royas producen además otros tipos de esporas que van alternando en el ciclo, que puede tener hasta cuatro o cinco fases. Así, las fases del ciclo han quedado establecidas en:

• Fase 0: espermogonios portadoras de espermacios e hifas receptoras.
  
  
• Fase I: ecio o ecidio portadores de eciosporas o ecidiosporas.
  
  
• Fase II: uredinio portadores de urediniosporas.
  
  
• Fase III: telio portadores de teliosporas.
  
  
• Fase IV: basidios portadores de basidiosporas.
  
  

De esta forma, atendiendo al ciclo vital y las fases que presentan, las royas se pueden dividir en tres tipos:

• Royas macrocíclicas: con las cinco fases reproductoras.
  
  
• Royas demicíclicas: carecen de fase uredinal.
  
  
• Royas microcíclicas: la teliospora es la única fase binucleada existente.
  
  

Espermogonios

También conocidos como picnidios, los espermogonios son las estructuras que tienen los espermacios u órganos sexuales masculinos y las hifas receptoras, que actúan como tricogina. Por lo general tienen forma de botella y se forman unos pocos días después de la germinación de la basidiospora. En el centro del mismo hay una cavidad delimitada por numerosas células que emiten al interior de la cavidad células esporógenas empaquetadas, alargadas y con un único núcleo, llamadas espermacióforos, cada uno de los cuales origina de forma basípeta numerosos espermacios unicelulares; a la vez que se producen se forma el ostiolo apical; varias hifas delgadas se forman del margen superior y convergen en un punto central, curvándose hacia arriba (perífisis), y provocan la rotura del ostiolo, dejando libres los espermacios que salen junto con una gota de néctar. Las hifas receptoras se producen desde la parte superior de la pared del espermogonio, entre las perífisis o bajo ellas, y salen por el ostiolo hasta alcanzar la gota de néctar que contiene los espermacios. Las hifas receptoras y espermacios de un mismo espermogonio no son compatibles, por lo que es necesario que un espermogonio de distanta polaridad entre en contacto con una hifa receptora, en ocasiones ayudado por un insecto que se alimenta del néctar. Al contactar, se fusionan y el núbleo del espermacio pasa a la hifa receptora, formando una célula dicariótica.

Espermogonios y espermacios de Gymnosporangium en hojas de Cotoneaster.
En un recuadro se puede ver como segregan una gota de néctar. Enrique Rubio

Ecios y eciosporas

También llamados ecidios y ecidiosporas, es la siguiente fase en el ciclo de las royas y por lo general se desarrollan en el envés de las hojas. Su nombre, que deriva del griego aika (herida), ya indica claramente que produce una herida o rotura en el tejido de la planta. Se tratan de un grupo de células hifales dicarióticas por lo general que producen las cadenas de eciosporas dicarióticas, normalmente de color amarillento o anaranjado. El primordio del ecio se forma antes de la espermatización, por lo que inicialmente es uninucleado. En la base de estos primordios se encuentras las células esporógenas, cada una con dos núcleos, que se repetidamente se dividen por conjugación y forman un septo entre las células hijas originando cadenas de eciosporas, donde las más jóvenes son las más cercanas a la célula esporógena. En la mayoría de las especies de royas, las eciosporas situadas en los extremos del ecio forman una pared con forma de cúpula que acaba rodeando las cadenas de esporas y se llama pseudoperidio. La presión de las eciosporas acaba rasgando este pseudoperidio y la epidermis formando un labio alrededor de la cúpula ecial, que puede tener forma muy variada, y por donde van saliendo las eciosporas al madurar.

Esquema del ecio de Puccinia

Uredinios y urediniosporas

Los uredinios y urediniosporas (también llamadas uredosporas), forman la llamada fase de repetición de las royas ya que se pueden producir varias "cosechas" de las mismas en una fase del ciclo; de esta forma se logra aumentar enormemente la dispersión del hongo por el medio. Las uredosporas se originan en unas estructuras que recuerdan a los acérvulos, llamadas uredinios, cuyo origen se encuentra en la germinación de una eciospora, o de una uredospora si es una repetición. En la subepidermis se desarrolla un micelio dicariótico del que se forma un capa en empalizada de ápices hifales en el primordio del uredinio, desde los cuales se formarán las uredosporas; pueden formarse una tras otra, o puede sueceder que la célula que origina la uredospora se transfome en una especie de pedúnculo en su base. A medida que se forman, la presión en el interior del uredinio es cada vez mayor y acaba por rasgar la epidermis del vegetal, liberando así las esporas. Las uredosporas maduras son dicarióticas y están finamente ornamentadas con espinas; suelen ser globulosas y pediceladas, de color pardo oscuro por lo general.

Telios y teliosporas

Los telios o telentosoros son los grupos de células binucleadas que dan lugar a unas células especiales de pared gruesa, las teliosporas o teleutosporas. Muchas veces son los uredinios viejos los que se transforman en telios. La teliospora es una célula muy polimorfa, por lo por lo general es necesario conocerlas para determinar correctamente la especie de uredinal; pueden ser unicelulares o pluricelulares, alargada, redondeada, con una ornamentación muy variable, un pedicelo más o menos largo y pueden ser desde incoloras hasta pardo negruzcas. Cada célula de la teliospora es al principio dicariótica, pero es en ellas donde se produce la cariogamia y por esto acaban siendo uninucleadas y diploides.

Basidios y basidiosporas

Cuando se dan las condiciones favorables para la germinación de una teliospora (probasidio), cada una de sus células emiten un pequeño tubo, el promicelio (metabasidio), al que emigra el núcleo diploide; se produce la meiosis y se originan cuatro núcleos haploides que se separan a lo largo del promicelio y se forman septos entre ellos, quedando el metabasidio dividido en 4 células uninucleadas. Cada una de estas células emite un esterigma, en cuyo ápice se desarrolla una basidiospora y a la que migran los núcleos; en algunas ocasiones los núcleos sufren mitosis y las basidiosporas son binucleadas. Al madurar son expulsadas con fuerza del esterigma y dispersadas. Al germinar originan un tubo germinal o forma una excrecencia que funciona como esterigma, dando lugar a otra espora (esporidio), que también se expulsa con fuerza.

Germinación de una teliospora

Ciclo biológico de Puccinia graminis

Al finalizar el verano comienzan a madurar las teliosporas o teleutosporas sobre las hojas y tallos del trigo o cualquier otra gramínea susceptible de ser infectada; son esporas bicelulares, al inicio binucleadas. Gracias a sus gruesas paredes han permanecido aletargadas durante el invierno en estado uninuclear y diploide al haberse producido ya la cariogamia. Durante la primavera, cada célula diploide de la teliospora germina, originando un promicelio al que pasa el núcleo diploide; se produce entonces la meiosis y se forman cuatro núcleos haploides que quedan delimitados por septos, apareciendo así cuatro células, en cada una de las cuales se produce un esterigma y a cuyo extremo engrosado pasa el núcleo para formar una basidiospora. De esta forma se producen los fragmobasidios con cuatro basidiosporas cada uno, de las cuales dos son + y dos son -, de diferente polaridad.

Estas basidiosporas son dispersadas por el viento, y cuando una de ellas alcanza la hoja de un agracejo (Berberis vulgaris subsp. cantabrica) germina emitiendo un tubo de germinación que penetra en los tejidos del agracejo desarrollando un micelio monocariótico que se nutre de las células del arbusto mediante la formación de haustorios. Puede ocurrir que otra basidiospora de diferente polaridad caiga cerca de la anterior y desarrolle también un micelio. Tras un tiempo las hifas del micelio más próximas a la epidermis forman una estructura en la subepidermis, los espermogonios, que se desarrollan hasta que se abren al exterior por un ostiolo; en cada espermogonio existen hifas productoras de espermacios y también hifas receptoras, que sobresalen por el ostiolo al exterior, pero al ser de la misma polaridad son incompatibles y no pueden fecundarse. Los espermogonios segregan un néctar oloroso que contiene espermacios y además atrae a los insectos, que trasladan los espermacios entre espermogonios de distinta polarización, favoreciendo así la espermatización entre un espermacio + y una hifa receptora -. Tras la espermatización el contenido del espermacio pasa a la hifa receptora. Mientras esto ocurría, el micelio continuaba desarrollándose en la hoja y alcanza la subepidermis inferior donde forma los primordios de los ecios. Los núcleos de los espermacios tras la espermatización pasan a la hifa receptora y se van desplazando por el micelio atravesando los septos hasta que alcanzan las células de los primordios de los ecios, de forma que se vuelven al final binucleadas.

Tras esta dicariotización ya se producen los ecidios, que al madurar rompen la epidermis para dejar salir las esporas; toman aspecto acopado y color anaranjado. Las eciosporas periféricas pierden su función esporal y se sueldan entre sí para formar una envoltura resistente llamada pseudoperidio; las restantes se forman en cadenas y acaban siendo dispersadas por el viento hasta que alguna cae en la hoja de una gramínea susceptible de ser infectada, como por ejemplo el trigo. Entonces germina produciendo un tubo germinativo que entra en la hoja por los estomas de la misma, desarrollando un micelio dicariótico intercelular. Al poco el micelio comienza a originar los uredinios o uredosoros, formados por mitosporas pediculadas, binucleadas y ovadas, ornamentadas con finas espinas que son las uredosoras o urediniosporas; su acumulación bajo la epidermis acaba con su rotura, quedando entonces libres las esporas, lo que exteriomente se observa como una pústula alargada de color pardo rojizo. Estas esporas extienden la infección, ya que son capaces de germinar al madurar, originando de nuevo un micelio que de nuevo producirá uredosporas. Al final, más o menos en la época de maduración de la planta, el micelio dicariótico produce las teliosporas, bicelulares, en los uredosoros u otras estructuras llamadas telios; en las células de estas esporas se produce la fusión de los dos núcleos, la cariogamia, y este estado monocariótico haploide, gracias a su pared, se prepara para el letargo invernal.

Ciclo biológico de Puccinia graminis

Heterecia en las royas

Las royas son parásitas estrictas de plantas y por lo general muy específicas, de forma que una especie de roya ataca a una misma especie de planta mientras que otras royas pueden atacar a varias especies relacionadas. Una característica muy peculiar de los uredinales es la heterecia; un hongo heteroico necesita dos huéspedes distintos para completar su ciclo, produciendo las fases 0 y I en una planta y las restantes en otra (no tienen porque estar relacionadas filogenéticamente), siendo aquel sobre el que producen su fase perfecta o telial (III) el huesped primario y el otro el huesped secundario o alternativo. Un hongo autoico es el que complementa su ciclo sobre un mismo huesped.

En el caso de las royas heteroicas es necesario conocer los huespedes para concer el ciclo vital. Una de las royas más importantes, la roya del trigo (Puccinia graminis), como se ha visto es una roya heteroica cuyo huesped primario es el trigo y el secundario el agracejo producía importantes daños en los cultivos cerealistas y por más que se quitaban los cereales dañados el mal no se iba; se empezó a sospechar de la importancia del agracejo y en algunos países, como Francia, se promulgaron leyes para eliminar el agracejo de las cercanías de los campos de cultivo. De esta forma, al eliminar el huesped secundario, se rompía el ciclo de la roya y se disminuía la infección por el mismo.

Clasificación

Se han realizado muchas clasificaciones del grupo debido a la dificultad que entraña conocer el ciclo vital de las mismas. Como sucede en los ascomycetes, las fases imperfectas de las royas son más fáciles de encontrar que la perfecta (telios); realizar una clasificación basada en la morfología de telios y teliosporas implica conocer esta fase, pero en muchas ocasiones, especialmente si el ciclo es heteroico, disponer de otra fase hace prácticamente imposible conocer la especie. Por esto se ha creado el grupo artificial de los Uredinales Imperfecti, que de forma similar a los Deuteromycetes, recoge de forma temporal las fases eciales y urediniales cuyas fases perfectas se desconocen; a este grupo pertenecen los género forma Aecidium, Caeoma, Peridermium, Roestelia y Uredo:

• Caeoma: formas eciales que carecen de pseudoperidio, por lo que no forman las copas características del género siguiente.
  
  
• Aecidium: formas eciales cuyos ecios tienen forma de copa, con un labio corto y erecto.
  
  
• Roestelia: el labio del ecio sobresale mucho de la epidermis y acaba por deshilacharse. Es la fase ecídica de Gymnosporangium
  
  
• Peridermium: el labio ecial es grande, conspicuo, de color pálido y emerge mucho de la superficie de la planta.
  
  
• Uredo: se agrupan aquí todas las fases uredinales.
  
  

Puede ver la clasificación y especies de Pucciniales recogidas en asturnatura.com en este link.

Ustilaginales. Los carbones

El grupo de los Ustilaginales comprende los hongos conocidos como carbones por el aspecto negro y pulverulento de sus masas de esporas. Todos son patógenos de plantas vasculares, generalmente gramíneas, y suelen atacar las partes florales de las mismas. Existen unas 1100 especies de carbones que atacan a más de 75 familias de plantas. Si bien algunas son endémicas de zonas muy concretas, otras son cosmopolitas, como por ejemplo el carbón del maíz (Ustilago maydis). Al igual que las royas, también causan daños económicos muy importantes cuanto atacan plantas de cultivo o incluso ornamentales.

Los carbones carecen, como las royas, de cuerpos fructíferos o basidiomas y son parásitos intercelulares. Se diferencian de las royas o Uredinales en que el micelio monocariótico vive como saprófito, siendo parásito sólo el micelio dicariótico; tampoco existen en este grupo especies heteroicas, y sus ciclos vitales son más sencillos.

La plasmogamia tiene lugar por fusión de dos células compatibles cualquiera, no siendo necesario células sexuales diferenciadas como los espermacios e hifas receptoras que aparecen en las royas; así, pueden fusionarse dos basidiosporas, dos conidios o incluso dos yemas producidas por las anteriores; pueden incluso fusionarse micelios.

En los Ustilaginales, las teliosporas son las células características del grupo. Se forman en soros que si bien generalmente se desarrollan sobre las flores también pueden hacerlo en tallos, hojas, frutos e incluso raíces; en el momento de la esporulación, el micelio dicariótico se desarrolla con profusión en la planta, produce muchos septos y pasa a estar formado por hifas de células cortas. En un determinado momento el protoplasto de cada célula se redondea y sus paredes se gelifican; luego, el protoplasto segrega a su alrededor una pared gruesa que lo acaba convirtiendo en una teliospora redondeada. La ornamentación, tamaño, forma y color son caracteres necesarios para la determinación de las especies; en muchas especies son sólo células aisladas, pero en otras se agrupan formando bolas de esporas, en las que en ocasiones se pueden diferenciar células fértiles y células estériles. La germinación de la teliospora origina un promicelio, al igual que las royas, sobre el que se forman directamente las basidiosporas (también llamadas esporidios), pero sin la mediación de esterigmas, por lo que no son expulsados con fuerza. Asexualmente se reproducen por conidios producidos a partir del micelio uninucleado y del micelio binucleado; estos conidios se desarrollan sobre esterigmas y son expulsados bruscamente, de forma similar a las basidiosporas de otros basidiomycetes.

Ciclo biológico de Ustilago maydis

El carbón del maíz, Ustilago maydis, forma grandes masas pulverulentas en el maíz y es uno de los principales problemas de los cultivos de este cereal. Las teliosporas maduras, conocidas también como ustilagosporas, son unicelulares, uninucleadas y diploides. Tras pasar un posible periodo de reposo, se produce la germinación al abrirse su pared para dejar paso a un tubo de germinación (promicelio), al cual pasa el núcleo; se produce la meiosis y los núcleos generados se reparten uniformemente por el promicelio; la formación de tabiques entre ellos hace que el tubo pasa a estar formado por células uninucleadas haploides, algo que recuerda a un fragmobasidio. A continuación, cada núcleo sufre una mitosis, y uno de los dos núcleos originados pasa a una yema que se forma en cada célula, la cual por estrangulación se libera; se diferencia de una basidiospora en sentido estricto en que por cada célula del "basidio" se forman varias esporas y no una sóla, además de estar sostenida por un esterigma; estas basidiosporas se conocen como esporidios. Al ser liberados originan un micelio con aspecto de levadura, uninucleado, que vive saprófito sobre la superficie de la planta, a diferencia de los micelios de los uredinales que pasan al interior del tejido. Si sobre la misma planta se forman micelios compatibles, puede ocurrir un proceso de somatogamia entre células de un micelio + y un micelio -, origiándose un micelio dicariótico. Este micelio es el que produce la infección al penetrar y ramificarse en el interior de los tejidos, llegando por lo general a las partes reproductivas de la planta; las ramificaciones que alcanzan la superficie originan conidios binucleados, que son dispersados por el viento y así provocan nuevas infecciones. El micelio que alcanza algunos órganos (normalmente los ovarios y anteras), se convierte en intracelular, destruyendo por completo los tejidos; se forman así grupos densos de hifas que adquieren forma redondeada, su contenido se hace granuloso y sus paredes se gelatinizan; luego cada célula binucleada sufre cariogamia y se engruesan las paredes, originando así la ustilagospora inicial; estas masas densas, los teliosoros, son de color negruzco, lo cual recuerda al polvo de carbón, lo que da nombre al grupo.

Ciclo biológico de Ustilago maydis, © C. Romero Zarco